
Plusieurs années après avoir rétabli Lord British dans sa position légitime de monarque de Britannia, l'Avatar est capturé par des créatures démoniaques et placé sur un autel sacrificiel. Ses amis Lolo, Shamino et Dupre apparaissent juste à temps pour le sauver. Dans le château de Britannia, l'Avatar apprend que ses ravisseurs étaient des gargouilles, une race de créatures énigmatiques qui ont récemment envahi Britannia et occupé les sanctuaires de la Vertu. L'Avatar se lance dans une quête pour libérer Britannia. Ultima VI a la particularité d'avoir un monde entièrement continu. Il n'y a pas de "carte du monde" dans le jeu, tous les lieux sont reliés les uns aux autres transformant le monde du jeu en un environnement ouvert. Par rapport aux précédents volets de la série, le jeu se concentre davantage sur les quêtes et l'exploration que sur les combats.